Лишайники представляют собой не самостоятельный организм, а удивительный симбиоз представителей двух царств - гриба и водоросли. Лишайники длительное время рассматривали в качестве отдельной группы низших растений, однако участие в их образовании гетеротрофного организма — гриба позволяет выделить их в самостоятельную группу. Кроме того, в составе лишайника могут находиться не настоящие водоросли (т. е. эукариоты), а сине-зеленые (прокариоты), которые к царству растений никакого отношения не имеют. Двойственная природа лишайников была открыта в 1867 г. немецким ботаником Симоном Швенденером.
Взаимоотношения гриба и водоросли в лишайнике настолько глубоки, что появляются совершенно новые морфологические формы, совершенно не похожие ни на грибы, ни на водоросли. Меняется их физиология и метаболизм, например, синтезируются лишайниковые кислоты, которые больше никто вырабатывать не может. Лишайники обладают особыми способами размножения.
Как мы уже говорили, лишайник образован из двух организменных компонентов: гетеротрофного гриба, который составляет микобионт (греч. mykes - гриб) лишайника, и автотрофной водоросли, которая составляет фикобионт (греч. phykos - водоросль). Тело лишайника представляет собой слоевище (таллом), причем основная часть объема слоевища (90 - 95%) приходится на гифы гриба. В качестве микобионта чаще всего присутствуют исковые (сумчатые) грибы, реже базидиальные. Строение гиф в лишайнике имеет ряд особенностей по сравнению с гифами обычных грибов. Гифы членистые, причем отверстия, соединяющие соседние компартменты, имеются не только в поперечных, но и в продольных перегородках (рис. 375).
Рис. 375, Гифы лишайников:
А - строение гиф;
Б - расширения гиф на месте расположения поперечной перегородки: 1 - ядро; 2 - вакуоли; 3 - резервные вещества: 4 - плазмодесма (по Н. С. Голубковой)
Поскольку лишайники обычно находятся над субстратом, они подвергаются иссушающему воздействию атмосферного воздуха. Для уменьшения потери воды клеточные стенки гиф сильно утолщены, особенно у гиф, расположенных во внешнем слое. Поскольку поперечные перегородки, разделяющие отсеки гифы, также утолщены, в этих местах увеличивается и диаметр.
Для взаимодействия водорослей и правильной их ориентации в теле лишайника имеются особые двигающие гифы, которые могут перемещать клетки водоросли в нужное место (рис. 376). Другой особенностью микобионта является наличие ищущих и охватывающих гиф, которые необходимы для улавливания из внешней среды водорослей в процессе формирования тало- ма (рис. 377). В нижней части слоевища часто имеются жировые гифы, содержащие большое количество жира (рис. 378), интересно, что чаще всего такие гифы имеются у лишайников, живущих на известняках. Значение этих гиф еще не выяснено. Выделенные и культивированные на питательных средах микобионты становятся совершенно не похожими на слоевище лишайника, большую часть которого составляют именно гифы гриба, а не водоросли. Обычно при этом образуются слизистые массы (в жидких средах) или компактные структуры (на твердых средах). Рост лишайников и в природе идет очень медленно, при культивировании микобионта он еще более замедляется (примерно 1-2 мм в месяц). Полагают, что вне лишайника микобионт в природе выжить не может.
Рис. 376. Двигающие гифы в слоевище лишайника:
А - двигающие гифы, соединенные в пучок, обращенный по направлению к периферии слоевища;
Б - двигающие гифы, проталкивающие клетку водоросли в маленькую клиновидную полость перед ней; 1 - клетка водоросли: 2 - двигающие гифы: 3 - полость (по Н. С. Голубковой)
Рис. 377. Развитие таллома лишайника из прорастающих спор гриба, захватывающих водоросли:
А - начальная стадия: 1 - спора: 2 - гифа гриба: 3 - водоросль;
Б - более поздняя стадия (по Н. А. Комарницкому и соавт.)
Рис. 378. Гифы лишайников с жировыми клетками (по Н. С. Голубковой)
В составе фикобионта (водорослевого компонента) лишайника встречаются сине-зеленые водоросли и различные представители настоящих (эукариотических) водорослей - зеленые, желтые и бурые. Установлено, что для гриба не имеет особого значения, какого вида водоросль ему захватить, обычно его гифы стремятся захватить любые автотрофные клетки, находящиеся в пределах досягаемости. Однако далеко не все виды водорослей способны сосуществовать с грибом, большинство из них не выдерживает и погибает (о возможных причинах этого мы поговорим позже). Только самые выносливые и неприхотливые водоросли способны занять место фикобионта в лишайнике (рис. 379).
Рис. 379. Фикобионты лишайников:
А -Д - сине-зеленые водоросли:
А - стигонема;
Б - гиелла;
В - хроококкус:
Г - гпеокапса:
Д - носток:
Е, Ж - улотриксовые водоросли:
Е - фикопепьтис (1 - свободноживущий экземпляр; 2-та же водоросль в слоевище лишайника):
Ж - трентеполия;
3, И - зеленые водоросли:
3 - требуксия:
И - коккомикса (по Н. С. Голубковой, с изменениями и дополнениями)
Лихенологи (лат. lichen - лишайник, греч. logos - понятие, учение, т. е. специалисты по лишайникам, соответственно лихенология - наука о лишайниках) выяснили, что около половины из всех известных лишайников (примерно 10000 видов) в качестве фикобионта имеют хлорококковую водоросль требуксию. Из других зеленых водорослей в лишайниках встречается хлорелла, псевдохлорелла, хлорококкум, а также улот- риксовые (трентеполия, лептозира, фикопельтис и др.). Желто-зеленые водоросли в составе лишайника бывают очень редко, известны лишь два вида, содержащие гетерококкус. Бурая водоросль (петродерма) найдена только у одного вида лишайников. Достаточно часто фикобионтом являются сине-зеленые водоросли (нос- ток, глеокапса, хроококкус и др.).
Находящиеся в составе лишайника водоросли тоже изменяют свою морфологию и зачастую их трудно узнать, сравнивая со свободными особями. Резко замедляется рост, поскольку значительная часть синтезированных органических веществ поглощается грибом. По этой же причине в цитоплазме клеток водорослей в лишайнике практически отсутствуют запасные трофические включения, несмотря на то что фотосинтетическая активность водорослей сохраняется на прежнем уровне (как и у свободных особей). Однако сожительство с грибом закаляет водоросль, она способна выдержать высушивание (в эксперименте слоевище лишайника сохраняли в высушенном состоянии 23 недели, после чего жизнедеятельность полностью восстанавливалась). Лишайники обладают значительной способностью выдерживать высокие температуры (до +90С). Таким образом, водоросль (как и гриб), находясь в составе лишайника, в значительной степени изменяет свою морфологию (рис. 380) и физиологию. Но, в отличие от микобионта, водоросли, образующие фикобионт, вовсе не так заинтересованы в сожительстве с грибом, они прекрасно выживают и в свободном состоянии (хотя некоторые из них, в том числе и требуксия, в свободном состоянии еще не найдены).
Рис. 380. Водоросли в составе фикобионта лишайника и в свободном состоянии:
А - ривулярия:
1 - часть колонии свободноживущей водоросли:
2 - водоросль в слоевище лишайника Lichina;
Б - носток: 3 - часть колонии свободноживущей водоросли:
4 - водоросль в слоевище лишайника Pannaria (по Н. С. Голубковой, с изменениями и дополнениями)
Взаимоотношения компонентов лишайника. Традиционно взаимоотношения микобионта и фикобионта определяются как взаимовыгодные, т. е. симбиотические, при которых гриб защищает водоросль от высыхания, нагревания, избыточных солнечных лучей ит.д., а также снабжает ее неорганическими веществами, в том числе и водой. Водоросль, в свою очередь, снабжает оба компонента синтезированными органическими веществами. Между тем их взаимоотношения значительно сложнее. В природе не принято добровольно что-то отдавать представителям других видов, чаще всего имеет место обычный отъем, в том числе и нужных веществ. Еще С. Швенденер, открывший двойственную природу лишайников, выдвинул гипотезу о паразитизме гриба на водоросли. В 1873 г. французский ученый Е. Борне обнаружил, что гифы гриба образуют боковые выросты - гаустории (лат. haustor - черпающий, пьющий, глотающий), проникающие в клетки водоросли, через которые отбирают необходимые вещества, т.е. проявляют признаки настоящего паразитизма.
Дальнейшее исследование анатомии лишайников показало, что гриб способен формировать несколько типов всасывющих структур (рис. 381). Упомянутые гаустории могут быть двух типов: интрацеллюлярные (лат. intra - внутри, cellula - клетка), если они глубоко проникают внутрь протопласта водорослевой клетки, и интрамембранные, которые только прорывают оболочку клетки, но не углубляются далеко в протопласт. Наряду с различными гаусториями гриб может образовывать другой тип боковых выростов - импрессории, которые вообще не разрушают клеточную оболочку водоросли, а только вдавливают ее. Особенно часто и в больших количествах импрессории образуются у лишайников, обитающих в сухих местах. Третий тип всасывающей структуры - аппрессория - представляет собой не боковой вырост, как предыдущие типы, а концевую часть гифы, которая упирается в клеточную стенку водоросли, плотно к ней прижимается, но не повреждает ее и не вдавливает в протопласт. Часто специализированные структуры не образуются, а необходимые грибу вещества он получает посредством тонкостенных обволакивающих гиф, которые оплетают клетки водорослей (так происходит, например, у кладонии), но оставляют интактными оболочки. Если водоросль имеет нитчатую структуру, то она может быть оплетена слившимися гифами, образующими вокруг водоросли полую трубку.
Рис. 381. Формы контакта между гифами гриба и клетками водорослей в слоевище лишайников:
А - контакт между клетками водоросли требуксия и грибными гифами в слоевище кладонии:
Б - гаустории, проникающие в клетку водоросли глеокапса в слоевище слизистого лишайника Synalissa symphorea;
В - интрацеллюлярный гаусторий, проникающий в протопласт водоросли;
Г - интрацеллюлярный гаусторий, не прорывающий плазмалеммы протопласта клетки водоросли:
Д - интрамембранный гаусторий;
Е - импрессорий, вдавливающий внутрь оболочку клетки водоросли целиком:
Ж - импрессорий, вдавливающий внутрь лишь внутренний слой оболочки клетки водоросли;
З- аппрессорий; 1 - гифа гриба; 2 - оболочка клетки водоросли; 3 - плазмалемма; 4 - плазма клетки водоросли; 5 - ядро клетки водоросли (по Н. С. Голубковой)
Таким образом, видно, что гриб, судя по всему, вовсе не является желанным объектом для водоросли, напротив, он ведет себя как выраженный паразит, отбирая у автотрофного организма синтезируемые им вещества. Подтверждением тому служит то обстоятельство, что в старых участках лишайника обычно находятся много мертвых клеток водоросли, которые не выдержали агрессивного поведения гриба и погибли (в начале XX в. их обнаружил выдающийся отечественный миколог А. А. Еленкин). При этом гриб использует органические вещества погибших клеток, питаясь сапрофитно. Теперь становится понятным, почему лишь очень малая часть видов водорослей способна жить в составе лишайника.
Однако для большинства паразитов несвойственно чрезмерно агрессивное поведение. Так и гриб, отбирая у водоросли органические вещества, совсем «незаинтересован» в том, чтобы истощить ее настолько, что она не сможет выжить. Поэтому для микобионтов высокоорганизованных лишайников характерно менее активное поведение. Обычно они используют лишь часть водорослевых клеток и не трогают другие, позволяя им расти и даже размножаться. У них также наблюдается образование более щадящих интрамембранных гаусторий, причем с наступлением холодного времени года гаустории вообще отходят от протопласта водоросли. Интрацеллюлярные гаустории свойственны примитивным формам.
Следует отметить, что водоросль, в свою очередь, не остается безучастной жертвой и «предпринимает» ответные действия для нейтрализации агрессии гриба. Например, у молодых клеток образуются толстые оболочки, препятствующие развитию гаусторий, поэтому грибом поражаются обычно более старые клетки, успевшие вырасти. Часто клетка, в которую внедрилась гаустория, немедленно приступает к делению, плоскость которого проходит непосредственно через участок с гаусторией. В результате дочерние клетки оказываются вне гаустории.
Водоросль тоже проявляет потребность в определенных веществах, будучи автотрофным организмом, она способна самостоятельно синтезировать органические вещества. Однако окруженная гифами гриба водоросль не может поглощать воду и неорганические соли извне, поэтому ей приходится добывать их из тех же гиф. Следовательно, водоросль также проявляет признаки паразитизма, хоть и в значительно меньшей степени, чем гриб. Первым пришел к выводу, что взаимоотношения гриба и водоросли представляют собой взаимный паразитизм, выдающийся отечественный лихенолог А. Н. Окснер.
Таким образом, микобионт и фикобионт в составе лишайника демонстрируют чрезвычайно сложные и противоречивые взаимоотношения.